Hortia Brasiliana Vand

Hortia brasiliana Vand. (Rutaceae): polinização por aves Passeriformes no cerrado do sudeste brasileiro

ANA ANGÉLICA ALMEIDA BARBOSA1

(recebido em 21/10/97; aceito em 16/11/98)

ABSTRACT - (Hortia brasiliana Vand. (Rutaceae): pollination by Passeriformes in cerrado, Southeastern Brazil). Hortia brasiliana Vand. (Rutaceae) is a common shrub found in cerrado areas of Uberlândia, MG, Brazil. Individuals are 0.5 to 2.0 m high, with rose-coloured and coriaceous flowers, displayed in dense inflorescences. The anthesis occurs along the day or night and can take from 25 min. to 3 hours to complete, according to the temperature. The flower is protandrous and produces an average of 60 µl of nectar, with sugar concentrations ranging from 24 to 32%. The species is self-compatible. Flowers are visited by six Passeriform birds belonging to the Fringillidae, Thraupidae and Mimidae families, considered effective pollinators. This pollination type is new for cerrado vegetation. Birds were observed visiting the flowers to obtain nectar from 4:30 a.m. to 8:30 a.m., when they were sent away by Trigona spinipes bees (Apidae). In order to visit the plant, the birds use the inflorescence as a landing platform, probing 15 to 25 flowers per visit without flight incursion. The permanence period of a bird in a particular plant depended on the arrival of other individuals, and all bird species showed agonistic behaviour when other birds landed on the same plant. Pollination was carried out when the stigma got in contact with body parts in which sticky pollen was adhered to. Among the bees, Trigona spinipes was the most regular visitor, its activity taking place from 8:30 a.m. to 5 p.m. Bees remained in the same inflorescense for a long time performing selfing and geitonogamous pollination. Xylocopa aff. hirsutissima was less common than Trigona spinipes, but due to its behaviour on inflorescences, contacting the stigma and the anther, and its larger size as compared to Trigona, it was considered an additional pollinator. Other visitors (wasps, butterflies, flies, and ants) were considered nectar robbers, occasionally able to perform pollination.

RESUMO - (Hortia brasiliana Vand. (Rutaceae): polinização por aves Passeriformes no cerrado do SE brasileiro). Hortia brasiliana Vand. (Rutaceae) é um arbusto comum em áreas de cerrado na região de Uberlândia, MG. Os indivíduos atingem de 0,5 a2,0 m de altura e possuem flores de cor rósea e consistência coriácea, reunidas em densas inflorescências umbeliformes, terminais, com eixos resistentes. A antese ocorre ao longo do dia ou da noite e pode durar de 25 minutos a 3 horas, dependendo da temperatura. A flor é protândrica e produz ca. de 60 µl de néctar, cuja concentração de açúcares varia de 24 a 32%. A espécie é autocompatível. As flores são visitadas por seis espécies de aves Passeriformes das famílias Fringillidae, Thraupidae e Mimidae, que foram consideradas polinizadores efetivos. Este tipo de polinização por pássaros pousadores é inédita para o cerrado. Os pássaros visitavam as flores receptivas de 04:30h até 08:30 h, em busca de néctar, e após este horário eram expulsos pelas abelhas Trigona spinipes (Apidae). Os pássaros utilizavam a inflorescência como plataforma de pouso, visitando de 15 a 25 flores sem incursionar vôo, sendo que o tempo de permanência em dada planta dependia da chegada de outros indivíduos. Todas as espécies de aves apresentaram comportamento agonístico quando outros pássaros pousavam na mesma planta. Efetuavam a polinização ao contactarem o estigma com as partes do corpo em que estava aderido o pólen pegajoso. Entre as abelhas, Trigona spinipes, a mais freqüente, iniciava suas visitas às 08:30 h, permanecendo até 17:00 h. Estas abelhas permaneciam muito tempo numa inflorescência possibilitando, principalmente geitonogamia. Xylocopa aff. hirsutissima foi menos freqüente que Trigona spinipes, mas em razão do seu comportamento ao visitar a flor, contactando o estigma e a antera, e ao seu maior tamanho em relação a Trigona, foi considerada como polinizador adicional. Os demais grupos de visitantes (vespas, borboletas, moscas e formigas) foram considerados como pilhadores de néctar ou pólen, podendo ocasionalmente efetuar polinizações.

Key words - Rutaceae, ornithophily, Passeriformes, cerrado

Introdução

A família Rutaceae possui cerca de 1500 espécies, separadas em sete subfamílias. Os tipos de polinização relatados para a família são bem variados, ocorrendo principalmente entomofilia (Engler 1931) com agentes dos grupos moscas e vespas (Kuhlmann & Kuhn 1947). Bawa et al. (1985), baseados na morfologia floral, inferiram que duas espécies dióicas de Zanthoxylum, subfamília Rutoideae (tribo Zanthoxylae), sejam polinizadas por pequenos insetos, em área de mata pluvial em Costa Rica. Armstrong (1979) documentou que uma fauna diversificada de vetores de pólen está envolvida na biologia de polinização de espécies da tribo Boronieae na Austrália, como ocorre no gênero Phebalium com três espécies polinizadas por abelhas e quatro por pássaros e que, de 11 espécies do gênero Correa, 10 são adaptadas para ornitofilia, cujos agentes pertencem à família Meliphagideae (Armstrong 1979).

No Brasil, a entomofilia foi registrada para Galipea jasminiflora (Piedade & Ranga 1993), Esenbeckia leiocarpa (Crestana et al. 1983) e ainda para duas espécies do gênero Metrodorea (Pombal 1994) pertencentes à subfamília Rutoideae e à tribo Cusparieae, ocorrentes em área de mata no estado de São Paulo.

Em estudos comunitários, envolvendo a biologia de polinização, várias categorias de polinizadores têm sido registrados para a vegetação de cerrado (sensu lato), inclusive com as freqüências de alguns grupos bem similares aos de outros tipos de vegetação (Silberbauer-Gottsberger & Gottsberger 1988, Oliveira 1991, Barbosa 1997) no entanto a polinização por pássaros pousadores (Passeriformes) é inédita.

Este estudo tem por objetivo investigar e discutir a ecologia de polinização de Hortia brasiliana Vand., uma espécie de Rutaceae da subfamília Toddalioideae, de ocorrência muito comum na região de cerrado em Uberlândia, MG, cuja polinização é feita por Passeriformes.

Material e métodos

O estudo foi realizado em área de cerrado (sensu stricto) situado na margem da estrada Uberlândia-Campo Florido, a 15 km de Uberlândia, Minas Gerais (18°55'S e 48°17'W). O trabalho de campo foi efetuado no período de janeiro a dezembro de 1991. Foram realizadas observações sobre a fenologia de floração, eventos florais e comportamento dos visitantes. Para verificar o sistema reprodutivo (Bell 1974), as flores de várias inflorescências de cinco indivíduos foram ensacadas com tecido de malha fina (organza de náilon) e submetidas a quatro tratamentos distintos: autopolinização manual, autopolinização espontânea, polinização cruzada e apomixia. Nos dois últimos testes, as flores foram emasculadas em fase de pré-antese antes do ensacamento. Algumas flores foram apenas etiquetadas e utilizadas como controle e em todos os testes os frutos foram acompanhados até a maturação. Flores foram fixadas em álcool 70% ou FAA50 para estudo da morfologia floral. A viabilidade do pólen foi testada em carmin acético 1%. A emissão de odor foi detectada encerrando-se cerca de 20 flores em um vidro hermeticamente fechado por uma hora, quando então era aberto para observar se havia liberação de odor. Para detecção dos osmóforos foi utilizado o teste do vermelho neutro. O volume e a concentração de néctar foram medidos em flores previamente ensacadas, utilizando-se micropipetas calibradas e refratômetro manual, respectivamente. Para verificar a presença de lipídios no pólen foi utilizado Sudan III (Johansen 1940).

Para o registro dos visitantes, nove indivíduos de Hortia brasiliana foram observados em horários diversos durante o dia (04:30 às 18:30 h) e à noite (19:00 às 23:00 h). A identificação dos pássaros foi feita a partir de fotografias tomadas a 1m ou 2 m de distância e de observações com binóculo. Os insetos foram capturados com rede entomológica e analisados quanto a presença de pólen e encontram-se depositados na coleção do Departamento de Biociências (Universidade Federal de Uberlândia). O material botânico está depositado no Herbário (HUFU 2816).

Resultados

Fenologia e biologia floral - Hortia brasiliana floresceu de forma intensa de março a setembro nos locais em que não houve fogo ou corte para limpeza da margem da estrada (devastação) e de agosto a janeiro onde o cerrado foi submetido ao corte em julho. A inflorescência é compacta, medindo em média 18,6 cm de altura e 23,6 cm de diâmetro (n = 3), sendo do tipo terminal umbeliforme com 800 a 1000 flores cada. O eixo da inflorescência é resistente bem como o pedicelo das flores. A flor (figuras 1-7) do tipo taça é ereta, dialipétala, pentâmera de cor rósea clara ou escura e consistência coriácea, medindo ca. de 10 mm de comprimento e 6 mm de largura (n = 13); os órgãos sexuais são expostos, sendo os estames alternos com as pétalas, as anteras introrsas e o pólen pegajoso devido a substâncias lipídicas. A viabilidade do pólen foi de 94% e sua liberação ocorre durante o processo de expansão das pétalas, antes da receptividade do estigma. O ovário é súpero e o estigma quase séssil é úmido, de cor vermelha, apresentando uma aréola de cor amarela logo abaixo da superfície vermelha, quando receptivo. Sua receptividade coincide com o início da secreção do néctar, que só ocorre após a completa expansão das pétalas.

Figuras 1-7. Detalhes da flor de Hortia brasiliana. 1. vista geral da flor aberta; 2. flor em corte longitudinal com tufos de tricomas na base da pétala; 3. flor vista de cima com estames alternados com as pétalas; 4. ovário em corte transversal; 5. botão fechado; 6. posição do ovário envolvido pelo disco nectarífero; 7. detalhe do estame.

A antese dá-se ao longo do dia ou da noite, não havendo horário bem definido para as flores de uma mesma planta. A abertura completa de cada flor pode ocorrer em 25 minutos nos dias mais quentes ou ao longo de três horas nos dias mais frios, portanto dependendo, aparentemente, da temperatura. A flor recurva as pétalas para fora 24 horas após a abertura e permanece receptiva por cerca de uma semana. Após este período perde as pétalas e os estames.

O nectário, em forma de disco, é limitado pelo ovário e também por tufos de tricomas localizados na superfície interna da base das pétalas (figura 2). O néctar copioso tem sabor levemente amargo e é produzido ao longo do dia ou da noite. Flores ensacadas produziram em média 60 µl com concentração de açúcares de 24% até 32% em dias muito quentes e secos. O teste com vermelho neutro indicou a presença de osmóforos no ápice das pétalas e nas anteras, e o odor exalado tem semelhança com o cheiro de gordura.

As características florais que apresenta são adaptadas à síndrome de ornitofilia, tais como: inflorescências amplas terminais com eixos e pedicelos resistentes, que funcionam como plataforma de pouso, e néctar copioso facilmente acessível com estames na entrada da flor.

Sistema reprodutivo - Os resultados obtidos nas polinizações manuais sugerem que esta espécie seja autocompatível, embora o maior sucesso na taxa de frutificação tenha sido obtido em testes de polinização cruzada (tabela 1).

Visitantes e polinizadores - Foram registradas aves (Passeriformes), abelhas, borboletas, vespas, moscas e formigas que, de acordo com o comportamento, atividade e a freqüência das visitas na planta foram classificadas como polinizadores efetivos, adicionais, ocasionais ou pilhadores de néctar e/ou pólen (tabela 2). O visitante foi considerado como polinizador efetivo quando visitava as inflorescências com freqüência pelo menos em um período do dia e contactava os estames e o estigma, e como polinizadores ocasionais quando eram freqüentes nas inflorescências mas nem sempre efetuavam a polinização. Hortia brasiliana é visitada por uma série de grupos de animais, mas é polinizada principalmente por aves Passeriformes (tabela 2). A abelha Trigona spinipes foi também considerada como polinizador efetivo mas, provavelmente, incrementa a geitonogamia, por permanecer muito tempo na mesma inflorescência.

As seis espécies de aves (tabela 2) foram freqüentes e consideradas como polinizadores efetivos, sendo observados vários indivíduos de cada espécie apresentando comportamento similar durante a coleta de néctar. Ao chegarem às flores procediam de duas maneiras: pousavam na inflorescência e inclinavam a cabeça para baixo para retirar o néctar da flor ou pousavam na base da folha ou no ramo mais próximos à inflorescência, e a seguir esticavam o corpo levantando a cabeça para alcançar as flores menos acessíveis e retirar o néctar. Este segundo modo de pousar favorece o contato da região da cabeça e do bico com anteras e estigma e foi exibido apenas por indivíduos de Volatinia jacarina, machos e fêmeas. O primeiro tipo de pouso na inflorescência, comum para todas as espécies, favorece o contato de várias partes do corpo da ave (pés, pernas, peito, cabeça e bico) com os órgãos reprodutivos da flor, permitindo o contato com o estigma e com o pólen. Assim, as duas formas de pouso possibilitam a polinização.

Os pássaros retiravam o néctar de várias flores de uma mesma inflorescência em movimentos rápidos, podendo permanecer numa inflorescência por dois segundos a quatro minutos, visitando de cinco a 25 flores cada vez. Houve alto grau de agressividade entre indivíduos da mesma espécie ou de outras espécies. A duração da visita em cada planta dependia da chegada de outro pássaro ou de indivíduos de Trigona spinipes, que expulsavam os pássaros da inflorescência. Apenas indivíduos de V. jacarina, os mais freqüentes nas flores, permaneciam na planta com as abelhas ou com outros pássaros, quando pousados na parte inferior da inflorescência, mas pousavam preferencialmente na sua parte superior (figura 8), e nos dois casos contactavam os órgãos sexuais da flor.

Figura 8. Indivíduo de Volatinia jacarina visitando as flores de Hortia brasiliana na parte superior da inflorescência para retirar néctar.

A ocorrência dos pássaros em indivíduos de Hortia foi constante a partir de 04:30h, quando iniciavam as visitas. Havia mudança constante de indivíduos na inflorescência, mas nenhuma espécie manteve a dominância nas inflorescências ou plantas. Freqüentemente houve o contato do corpo das aves com os órgãos reprodutivos da flor (figura 8). Esse contato foi favorecido pelas maiores dimensões do pássaro em relação às da flor e ainda pelo tipo de unidade de polinização (pseudanto).

Durante as visitas, somente os indivíduos de Saltator atricollis (bico-de-pimenta) emitiram vocalizações. As demais espécies apresentavam comportamento de vigília, levantando a cabeça e observando as imediações da planta visitada após retirar o néctar de um número variável de flores.

Dentre as abelhas que visitaram as flores de Hortia brasiliana destacaram-se Trigona spinipes, Xylocopa aff. hirsutissima e Apis mellifera, sendo que a primeira foi considerada como polinizador efetivo, mas em virtude de sua longa permanência na mesma planta, pode promover a geitonogamia em maior escala que as aves. Nas flores podiam ocorrer de um a 10 indivíduos, desde 08:30 h até 17:30 h, coletando principalmente néctar, mas também pólen. Havia encontros agonísticos com outros grupos de visitantes, inclusive os pássaros. As abelhas iniciavam as visitas pousando nas pétalas e agarrando-se com as patas dianteiras aos estames, em seguida introduziam a probóscide para retirar o néctar. Permaneciam desde alguns segundos a dois minutos na mesma flor. Ao se deslocarem na inflorescência, as abelhas contactavam as anteras e o estigma.

Discussão

Fenologia e biologia floral - Os indivíduos de Hortia brasiliana floresceram sincronicamente no local de estudo e o padrão de floração foi classificado como anual e do tipo estendido (Newstrom et al. 1994), devido à longa duração (março a setembro) e compreendeu o período seco. Entretanto, a época da floração foi variável e parece estar sujeita à ocorrência de queima ou de corte, uma vez que nos locais onde o cerrado foi submetido a estes fatores no mês de julho a floração ocorreu de agosto a janeiro.

A fenologia de floração tem sido considerada como uma adaptação aos agentes polinizadores (Opler et al. 1980). No caso de Hortia, a oferta de recursos em períodos variáveis do ano, especialmente no período mais seco na região, pode refletir esta situação.

Com relação à síndrome de polinização, a inflorescência funciona como uma unidade de polinização atraindo aves Passeriformes, assim como em outras espécies de rutáceas australianas de Diplolaena e Chorilaena (Armstrong 1979). A recompensa alimentar para os pássaros é o néctar, que de acordo com Ford & Paton (1976), reduz o esforço e a necessidade de consumo de insetos.

O volume de néctar produzido por flor é compatível com o de outras espécies da família polinizadas por Passeriformes (Cruden & Toledo 1977).

Do mesmo modo que as flores das espécies de rutáceas australianas, a cor rósea da flor de Hortia atraiu pássaros sugadores de néctar, e corrobora a idéia de que tons de vermelho sejam predominantes em flores ornitófilas (Percival 1965, Faegri & van der Pijl 1979).

Polinizadores e visitantes - Dentre as aves, Volatinia jacarina (machos e fêmeas) foram provavelmente os polinizadores mais importantes, pelo fato de serem freqüentes na planta e visitarem também flores receptivas localizadas nas partes menos acessíveis no eixo inferior da inflorescência umbeliforme. O pólen do tipo pegajoso facilita a sua aderência a superfícies lisas favorecendo o seu transporte pelos pássaros.

Este tipo de polinização ainda não havia sido registrado na literatura para plantas de cerrado, sendo provável que, em períodos mais secos, haja oferta de poucas fontes de recurso alimentar para os pássaros; assim, a grande produção de flores com néctar copioso, e de acesso fácil, que se observou em Hortia, se constituiu numa fonte alimentar adicional, reduzindo o gasto de energia ao caçar insetos, principal fonte de proteínas destes pássaros, mas com baixa quantidade de calorias (Ford & Paton 1976).

Outras espécies de Rutaceae que ocorrem no Brasil, mas em ambiente de mata, são polinizadas por outros grupos de animais como moscas e borboletas (Crestana et al. 1983, Piedade & Ranga 1993, Pombal 1994). No entanto, muitas espécies de Rutaceae da flora Australiana são polinizadas por pássaros pousadores (Armstrong 1979) e, de acordo com Ford et al. (1979), teriam se originado principalmente de flores polinizadas por insetos ou mamíferos. É possível que isto também se aplique ao caso de Hortia brasiliana, sendo que neste caso ainda há a participação de insetos como seus agentes polinizadores secundários.

Em virtude do comportamento das aves na espécie estudada e à condição da autocompatibilidade constatada, é possível que os visitantes promovam principalmente geitonogamia. No entanto, a exibição de comportamentos agonísticos inter e intraespecíficos observados nos pássaros não possibilitou a permanência do mesmo indivíduo por muito tempo em uma mesma planta, o que possivelmente pode ter incrementado o número de polinizações cruzadas.

A atuação de aves Passeriformes na polinização de plantas de cerrado deverá ser melhor conhecida com o aumento do número de espécies estudadas neste tipo de vegetação.

Agradecimentos - A Marlies Sazima, Ivan Sazima e Paulo E. Oliveira pelas críticas e sugestões ao manuscrito. A Roberto Cavalcante pela identificação dos pássaros a partir das fotos. Agradeço ainda a Marcos Augusto de Freitas e ao técnico Péricles Andrade de Farias pelo auxílio nos trabalhos de campo, e a Ivan Schiavini por conceder o meio de transporte.

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1. Departamento de Biociências, Universidade Federal de Uberlândia, Caixa Postal 593, 38400-902 Uberlândia, MG, Brasil. E-mail: